Szapolyai Imre testvére, György és I. János apja. 1474 és 1481 között Szilézia kormányzója, 1487-től Szepes vármegye örökös főispánja. A Gara nemzetség kihalásával a Szapolyai család kapta meg Pápát. Veszprém vármegye királyi adóösszeírásában Pápa állt az első helyen 236 portával (kapuval), Vásárhely (Somlóvásárhely) a második helyen 104 portával. Pápa a középkor végén a megye legnépesebb településének számított.
Szapolyai János 1489–1490-ben a Mátyás király által elfoglalt osztrák tartományok kormányzója lett. Döntő szerepet játszott II. Ulászló királlyá választásában. 1492-ben a budai országgyűlés nádorrá választotta. 1496-ban szétverte Korvin János hadait. Gazdagságát mutatja, hogy 72 vára és uradalma volt.
Irodalom: MARKÓ László: Ki kicsoda a magyar történelemben? Bp., 1997. – MARKÓ László: A magyar állam főméltóságai Szent Istvántól napjainkig. Életrajzi Lexikon. Bp., 2000.